En el anterior artículo hablamos de cómo
algunos famosos lagartos se pusieron a dos patas para cumplir sus sueños. Bien,
con este otro artículo desvelamos que su verdadera intención no es otra que la de seguir
viviendo. Si unimos la capacidad de correr a dos patas con la que nombraremos a
continuación, dejamos claro que, si no eres un poderoso cocodrilo o una
resistente tortuga, eres un cobarde escamoso, que poco más puede hacer que
engañar con el rabo.
Muchos lagartos pueden soltar una parte de su
cola en respuesta al ataque de un depredador, un comportamiento conocido como
autotomía caudal. Debido a que no se conoce ese comportamiento en cocodrilos y
tortugas, se sugiere que la capacidad evolucionó en la rama Lepidosauria
(tuátaras, lagartos, serpientes y anfisbenios).
La autotomía caudal
La autotomía caudal de Squamata, o escamosos (lagartos, camaleones, iguanas y afines, serpientes y culebrillas ciegas), y la posterior regeneración de la cola se han estudiado
extensamente debido a la importancia adaptativa de este comportamiento único antipredatorio (Etheridge, 1967; Arnold,1984; Seligmann et al., 2008; Bateman & Fleming,
2009; Clause & Capaldi, 2006). Además de aumentar las posibilidades
de supervivencia al facilitar el escape, puede distraer a los depredadores y
minimizar la pérdida de sangre después de una lesión (Bely & Nyberg, 2010).
Los lagartos existentes muestran dos tipos de
autotomía caudal:
- Autotomía intravertebral:
Las vértebras caudales pueden separarse a lo largo de un plano de fractura
preexistente que pasa a través del cuerpo vertebral y del arco neural. Sólo se
observa en los lepidosaurios existentes y se asocia con una regeneración más
extensa de la cola (Etheridge, 1967).
- Autotomía intervertebral:
La división ocurre entre vértebras caudales adyacentes (Arnold, 1984; Bateman &
Fleming, 2009). Se encuentra en varias especies de Agama y en algunas serpientes, y parece haber evolucionado
múltiples veces desde una condición ancestral no autotómica (Etheridge, 1967; Arnold,1984).
Ya que en este post
nos vamos a centrar en la autotomía intravertebral, ahondemos en ello. La
autotomía intravertebral ya se encuentra en las familias de lagartos filogenéticamente
anteriores y el tuátara, con planos de fractura en sus vértebras caudales (Etheridge, 1967;
Seligmann et al., 2008). Estos
planos de fractura son áreas de debilidad a lo largo de la vértebra que
resultan de la fusión incompleta de los esclerotomas (vértebras y discos
intervertebrales, costillas y cartílagos costales) adyacentes durante el
desarrollo vertebral (Winchester & Bellairs, 1977). En la vértebra
totalmente osificada, el plano de fractura es un tabique transversal a través
de la vértebra donde no se produce la deposición ósea.
Los
captorínidos
Los únicos amniotas que muestran una evidencia convincente de
autotomía caudal fuera de Lepidosauria son miembros del clado Captorhinidae (Price,
1940; Dilkes & Reisz, 1986). Los captorínidos, inicialmente, eran pequeños
reptiles carnívoros (menos de 10 kg). Se originaron en el Carbonífero Tardío y
se expandieron por todo el globo antes de la extinción en masa de finales del
Pérmico (Müller & Reisz, 2005; Reisz et
al., 2011; Ricqlès & Taquet, 1982), llenando numerosos nichos
ecológicos como carnívoros, omnívoros y herbívoros pequeños, dentro de
comunidades terrestres donde predominaban los depredadores (Reisz et al., 2015; LeBlanc et al., 2015; Reisz & Fröbisch, 2014;
Modesto et al., 2014).
La importancia evolutiva de la autotomía caudal en reptiles
paleozoicos nunca se ha discutido más allá de los informes preliminares sobre
planos de fractura aparentes. Sin embargo,
los avances en nuestra comprensión de la filogenia reptiliana ahora demuestran
claramente que si los captorínidos realmente exhibían autotomía caudal, ésta
fue la primera aparición de este comportamiento en Amniota, que más tarde
evolucionó de forma independiente en los lepidosaurios, ya que los únicos
registros de planos de fractura en las vértebras caudales de los captorínidos
sugieren que no pasan completamente a través del cuerpo vertebral, como lo
hacen en los lepidosaurios modernos (Etheridge, 1967; Arnold,1984; Price, 1940).
Además, es importante la posibilidad de una variación
interespecífica u ontogenética a través de Captorhinidae, variando
drásticamente el número de supuestas vértebras autotómicas en diferentes
especies. Con ello se puede comprender lo extendido que estaba el
comportamiento y si las presiones de depredación variaban, ocasionando dichos
cambios en la capacidad de autotomía
Para abordar estos puntos, se ha examinado una muestra grande de
vértebras caudales captorínidas aisladas, del sistema de cuevas kársticas de la
localidad Richards Spur del Pérmico Temprano (Artinskiense, 289-286 millones de
años), ubicada en Dolese Brothers Quarry en Oklahoma, EE. UU. Así, se compararon los supuestos planos de
fractura en captorínidos con los de una iguana juvenil y otra adulta, ya que
este escamoso moderno exhibe una reducción ontogenética de la autotomía caudal
(Arnold,1984).
Las
vértebras caudales de Captorhinidae y sus fracturas
Estas vértebras caudales tienen divisiones transversales a lo
largo de las superficies medio-ventrales del centro (Fig. 1a-c). Dichas
divisiones no pueden ser características tafonómicas, ya que se encuentran
consistentemente en la misma región de numerosos centros caudales y están
ausentes en las vértebras caudales más anteriores, que contienen costillas
(Fig. 1d). Las secciones delgadas longitudinales de vértebras caudales autótomas
en captorínidos revelan que el plano de fractura se extiende a través de la
pared ventral del cuerpo vertebral en forma de carrete y alcanza el suelo del
canal notocordal a lo largo de la parte dorsoventral más estrecha del cuerpo
vertebral (Fig. 1f, g).
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Fig. 1: Planos de fractura en vértebras caudales de captorínido.
(a) Reconstrucción artística del reptil pérmico Captorhinus con una cola autotómica (recuadro que muestra las vértebras caudales anteriores con planos de fractura). (b) Imagen y (c) imagen SEM de una vértebra caudal anterior aislada (ROM 73769) con un plano de fractura que pasa a través del cuerpo vertebral (flecha negra). (d) Vista ventral de una vértebra caudal anterior con soporte de costillas (ROM 77410) que muestra la ausencia de cualquier plano de fractura. (e) Vista ventral de una vértebra caudal con un plano de fractura (flechas negras) (ROM 73771) (f) sección delgada a través del plano sagital de una vértebra caudal (ROM 73773) con un plano de fractura (flecha negra) que pasa por la porción ventral del cuerpo vertebral. (g) Primer plano del plano de fractura (flechas negras) en (f) pasando al canal notocordal. Abreviaturas: cb, hueso cortical; cct, cartílago calcificado; ce, cuerpo vertebral; nc, canal neuronal; ns, espina neural; ntc, canal notocordal. Reconstrucción por Danielle Dufault. |
Ciertas comparaciones de las capas de tejido duro de cada cuerpo
vertebral caudal captorínido, indican que la división se forma durante la
osificación del cuerpo vertebral y no como resultado de la resorción ósea (eliminación
de tejido óseo por los osteoclastos) a lo largo de la línea media del cuerpo
vertebral. Los tabiques de autotomía se forman de forma similar durante la
osificación de las vértebras caudales, no como en los escamosos modernos, por
la resorción ósea (Winchester & Bellairs, 1977).
Las secciones transversales seriales a través de vértebras
caudales que portan un plano de fractura confirman que estas características
están restringidas a la mitad ventral de cada cuerpo vertebral. La brecha comienza
en la base ventral de la vértebra, donde es considerable (Fig. 2a, b); atraviesa
todo el ancho de las paredes laterales del cuerpo vertebral y hacia el canal
notocordal (Fig. 2c, d), y se interrumpe en el hueso endocondral/endosteal que
forma el núcleo interno de la vértebra (Fig. 2e, f). A pesar de estar
restringido a la mitad ventral de cada cuerpo vertebral, los planos de fractura
probablemente permitieran la autotomía caudal.
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| Fig. 2: Secciones transversales seriales a través del centro del plano de fractura de la vértebra caudal en captorínidos. (a) Sección transversal tomada cerca de la base del cuerpo vertebral (ROM 73771); (b) Primer plano del plano de fractura que atraviesa la superficie ventral del cuerpo vertebral en (a). (c) Sección transversal tomada al nivel del canal notocordal (ROM 73774). (d) Detalle del plano de fractura en (c) que pasa a través del cuerpo vertebral hacia el canal notocordal. (e) Sección transversal tomada a lo largo del techo del cuerpo vertebral (debajo del arco neural) (ROM 73774). (f) Detalle del plano de fractura en (g) que pasa a través del hueso cortical externo, pero no el hueso endoóseo/endocondral más interno. Abreviaturas: cb, hueso cortical; eb, hueso endocondral; rl, línea de inversión; sf, fibras de Sharpey. |
Una vértebra muestra una rotura aparente post-mortem a lo largo
del plano de fractura, lo que proporciona una visión de la dinámica de la
autotomía intravertebral en captorínidos. La vértebra muestra claramente un
plano de fractura, basado en los bordes redondeados a cada lado del corte a lo
largo de la superficie ventral del cuerpo vertebreal (Fig. 3). La ruptura
posterior debe haber ocurrido algún tiempo después de la muerte y la
desarticulación de los restos de este individuo. Sin embargo, la grieta sigue
el plano de la fractura dorsalmente y se extiende ligeramente hacia la parte
posterior hacia el extremo posterior del arco neural, rompiéndose las vértebras
caudales con arcos neurales fusionados (Fig. 3).
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| Fig. 3: Trayectoria hipotética de rotura de autotomía en el centro caudal en los captorínidos. (a-c) Vistas lateral, anterior y ventral de un cuerpo vertebral caudal con plano de fractura, que muestra la extensión del plano de fractura, que no pasa por el arco o la espina dorsal (ROM 73774). (d, e) Imágenes SEM de una rotura post mortem en una vértebra caudal de un captorínido (ROM 77409) a lo largo de su plano de fractura. La ruptura sigue el plano de debilidad formado por el plano de autotomía (flecha blanca) y se encuentra en los lados izquierdo (d) y derecho (e), lo que sugiere que este fue el plano de debilidad en vida. (f) Reconstrucción de la autotomía caudal en una vértebra caudal. Durante la autotomía, la fractura sigue la ruta de menor resistencia a través de la mitad dorsal del cuerpo vertebral caudal y la base posterior del arco neural, evitando la espina neural. Abreviatura: na, arco neural; nc, canal neuronal; ns, espina neural; ntc, canal notocordal. |
Se desconoce el número exacto de vértebras caudales en Captorhinus.
Sin embargo, algunas vértebras se pueden asignar con confianza a las regiones anterior,
media y posterior de la cola (Fig. 4a-c).
- Las espinas neurales de los caudales anteriores son altas y
estrechas y se extienden postero-dorsalmente en ángulos relativamente altos.
Sus respectivos centros son proporcionalmente cortos y biselados como resultado
de la articulación con los arcos heméricos.
- Los caudales posteriores tienen un centro más largo y las
espinas neurales se extienden a ángulos mucho más bajos por la parte postero-lateral
(Fig. 4e-g). Estas vértebras medias-caudales frecuentemente poseen planos de
fractura, lo que indica que una gran parte de la cola era autotómica.
Desafortunadamente, no se puede determinar el número exacto de
vértebras autotómicas, pero sí se revelan al menos ocho vértebras de ese tipo,
comenzando alrededor de la sexta a la octava caudal (Figs. 1a y 4a-c). Ocho
vértebras caudales autóctonas es, por lo tanto, una estimación muy conservadora
de los captorínidos de Richards Spur. Curiosamente, una serie caudal de un gran
ejemplar de Captorhinus laticeps de
la cantera McAnn de Oklahoma (Fig. 4c) muestra una sección autotómica mucho más
corta de la cola, que está limitada a solo cuatro caudales anteriores.
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| Fig. 4: Variación en regiones caudales autótomas en captorínidos del Pérmico Temprano. (a) Serie caudal parcial de un captorínido juvenil (OMNH 03304) con al menos cinco vértebras autótomas, comenzando con la última caudal "process-bearing" (flecha). Tenga en cuenta la presencia de arcos neuronales sin fusionar. (b) Región autónoma de una serie caudal articulada (OMNH 1020, la imagen se ha recortado para incluir solo la serie caudal) con al menos ocho vértebras autóctonas, comenzando con la última caudal "process-bearing" (flecha). (c) Serie caudal parcial de Captorhinus laticeps (OUSM 15024, la imagen ha sido recortada para incluir solo la serie caudal) con una región autónoma que comienza en la octava caudal (flecha) y termina en la undécima (asterisco). (d) Reconstrucción de la región caudal conocida de Captorhinus (modificada desde) 22, que muestra la extensión de la región autónoma (coloreada) basada en (a-f). (e-g) Aislado anterior (proceso transversal), medio (sin procesos transversales, espinas neurales inclinados pronunciadamente) y posterior (espinas neurales de bajo ángulo) vértebras caudales de captorínidos de la localidad de Richards Spur. Abreviatura: tp, proceso transversal. |
Comparación
con las vértebras caudales de iguana común
La anatomía y el desarrollo de las vértebras caudales autótomas
en los escamosos se han descrito ampliamente (Etheridge, 1967; Winchester &
Bellairs, 1977; Gilbert et al., 2013).
Ahora compararemos las vértebras caudales con plano de fractura en captorínidos
con vértebras autotómicas de especímenes juveniles y adultos de Iguana iguana (iguana común).
A diferencia de en los captorínidos, los planos de fractura en
la iguana juvenil pasan a través de todo el centro y casi todo el arco neural
(Fig. 5a-d). El plano de fractura está bordeado por hueso cortical compacto,
similar a los planos de fractura en captorínidos. Las secciones longitudinales a lo largo de la línea media de las
vértebras caudales muestran una capa delgada de hueso cortical en la extremidad
dorsal del plano de fractura que parece unir las dos mitades del centro caudal
(Fig. 1d). Durante la autotomía, esta división permite que la vértebra se
separe, dejando una porción anterior corta del cuerpo vertebral y el arco
neural (Fig. 5e). En el individuo más grande, el tabique de autotomía está
cerrado por una masa de hueso cortical compacto y es apenas visible a lo largo
de la superficie externa del centro (Fig. 5f-i).
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| Fig. 5: Comparaciones de planos de fractura a través de ontogenia en escamados y captorínidos. Las vértebras caudales en la iguana juvenil (ROM R9175) (a-d) tienen planos de fractura que se extienden a través de todo el cuerpo vertebral en sección delgada. Durante la autotomía, estos planos de fractura facilitan una ruptura en el tercio anterior de las vértebras, a través del arco neural y la columna vertebral, para permitir que la vértebra se divida en dos (e). Las iguanas más grandes y mayores (ROM 77408) (f-i) tienen planos de fractura cerrados y muestran una menor frecuencia de autotomía. Las grandes vértebras caudales anteriores de los captorínidos (ROM 73770) (j-m) poseen de forma similar planos de fractura cerrados en la sección delgada. Abreviaturas: cb, hueso cortical; nc, canal neuronal. |
Algunas vértebras caudales captorínidas muestran evidencia
externa de un plano de fractura a lo largo de la superficie del cuerpo
vertebral, pero el plano no pasa a través de la superficie ventral del hueso en
una sección delgada (Fig. 5j-m). La región ventral media del centrum no es lisa,
sino que posee una masa de hueso cortical mal organizado y vascularizado, lo
que sugiere que, similar a la vértebra caudal más grande de la iguana, puede
representar un plano de fractura cerrado.
Funcionamiento
del mecanismo de autotomía y de regeneración
Los cortes tafonómicos en una vértebra caudal captorínida (Fig.
3) muestran que los planos de fractura pueden haber servido para propagar una
fractura a lo largo de la base del arco neural cuando un depredador agarraba la
cola. La fractura progresaría posteriormente a cualquier proceso transversal y
al grueso de la espina neural (Fig. 3f). Esto hubiera permitido que un cuerpo
vertebral caudal se dividiera en dos mitades desiguales durante la autotomía,
incluso cuando los arcos neuronales se fusionaban con el centro. Esta forma de
autotomía no habría dado lugar a una ruptura precisa a través de una sola
vértebra, pero sin embargo sería efectiva para dejar caer la cola durante un
ataque de un depredador.
Hasta la fecha, no hay evidencia que sugiera que los captorínidos
pudieron regenerar una parte perdida de su cola.
Las diferencias en tamaño y grado de osificación de la muestra
de vértebras autótomas sugieren que la capacidad de autotomizar la base de la
cola es común a múltiples especies de captorínidos en la localidad de Richards
Spur, y que había variabilidad ontogenética en la retención de la autotomía
caudal. Desafortunadamente, la falta de esqueletos caudales completos para
estas especies hace que sea difícil identificar qué especies captorínidas
exhibieron autotomía caudal. Además, la naturaleza de los rellenos de cavernas
y las operaciones de cantera en curso dificultan determinar el contexto
estratigráfico de cualquier material recolectado del sitio (MacDougall et al., 2017; Kissel et al., 2002).
Además, este modelo, con el plano de fractura corriendo a través
del centro, y luego pasando hacia atrás, hacia la espina neural, parece ser la
explicación más parsimoniosa de cómo las vértebras pudieron separarse. Sin
embargo, a diferencia de los lagartos, eso significaría que a pesar de dividir
el centro por la mitad, todavía habría una conexión entre las zigapófisis de
los arcos neurales. Incluso en captorínidos juveniles donde el arco neural no
está fusionado con el centro, nuestro modelo requeriría una ruptura adicional
entre las zigapófisis de las vértebras adyacentes. Por lo tanto, los captorínidos
parecen tener un tipo único de autotomía caudal, una mezcla entre eventos intra
e intervertebrales. La mayor parte de la ruptura ocurre a través del cuerpo del
cuerpo vertebral caudal, parecido a la autotomía intravertebral, con la ruptura
final ocurriendo en algún lugar entre las zigapófisis, posiblemente similar a
la autotomía intervertebral.
Para concluir este post, resumimos que existe una amplia
variación en las posiciones de los planos de fractura a lo largo o entre cada
vértebra, así como en el número y las posiciones de las vértebras autóctonas (Etheridge,
1967; Pratt, 1946). En estos aspectos, los captorínidos fueron más similares a
algunas iguanas y a los tuátaras existentes (Seligmann et al., 2008; Clause & Capaldi, 2006).
Muchos captorínidos pudieron soltar porciones significativas de
sus colas. La frecuencia de pérdida de cola en los escamosos modernos se
correlaciona fuertemente con la distancia de la región autónoma de la cloaca (Zani,
1996), lo que sugiere que el comienzo de la región vertebral autotómica cerca
de la base de la cola puede reflejar una alta frecuencia de este comportamiento
en poblaciones de captorínidos del Pérmico Temprano.
La autotomía caudal puede haber desempeñado un papel importante
en la diversificación temprana de captorínidos, ya que fueron el primer grupo
de amniotas en alcanzar una distribución casi global y diversificarse en nuevos
nichos ecológicos en el Paleozoico Tardío (Reisz et al., 2011; Ricqlès & Taquet, 1982; LeBlanc et al., 2015; Modesto et al., 2014; Cisneros et al., 2015).
REFERENCIAS
- Etheridge, R. Lizard Caudal Vertebrae. Copeia 1967, 699 (1967).
- Arnold, E. N. Evolutionary aspects of tail shedding in
lizards and their relatives. J. Nat. Hist. 18, 127–169 (1984).
- Seligmann, H., Moravec, J. & Werner, Y. L. Morphological,
functional and evolutionary aspects of tail autotomy and regeneration in the
‘living fossil’ Sphenodon (Reptilia:
Rhynchocephalia). Biol. J. Linn. Soc. 93, 721–743 (2008).
- Bateman, P. W. & Fleming, P. A. To cut a long tail short:
a review of lizard caudal autotomy studies carried out over the last 20 years. J. Zool. 277, 1–14 (2009).
- Clause, A. R. & Capaldi, E. A. Caudal autotomy and
regeneration in lizards. J. Exp. Zoolog. A Comp. Exp. Biol. 305A, 965–973 (2006).
- Bely, A. E. & Nyberg, K. G. Evolution of animal
regeneration: re-emergence of a field. Trends Ecol. Evol. 25, 161–170 (2010).
- Winchester, L. & Bellairs, A. d’A. Aspects of vertebral
development in lizards and snakes. J. Zool. 181, 495–525 (1977).
- Price, L. I. Autotomy of the Tail in Permian Reptiles. Copeia 1940, 119 (1940).
- Dilkes, D. W. & Reisz, R. R. The axial skeleton of the
Early Permian reptile Eocaptorhinus laticeps (Williston). Can. J. Earth Sci. 23, 1288–1296 (1986).
- Müller, J. & Reisz, R. R. An early captorhinid reptile
(Amniota, Eureptilia) from the Upper Carboniferous of Hamilton, Kansas. J. Vertebr. Paleontol. 25, 561–568 (2005).
- Reisz, R. R., Liu, J., Li, J.-L. & Müller, J. A new
captorhinid reptile, Gansurhinus qingtoushanensis, gen. et sp. nov., from the Permian of China. Naturwissenschaften 98, 435–441 (2011).
- Ricqlès, A. de. & Taquet, P. La faune de vertebres de
Permien Supérieur du Niger. I. Le captorhinomorphe Moradisaurus grandis(Reptilia,
Cotylosauria)–le crane. Ann. Paléontol. 68, 33–63 (1982).
- Reisz, R. R., LeBlanc, A. R. H., Sidor, C. A., Scott, D.
& May, W. A new captorhinid reptile from the Lower Permian of Oklahoma
showing remarkable dental and mandibular convergence with microsaurian
tetrapods. Sci. Nat. 102 (2015).
- LeBlanc, A. R., Brar, A. K., May, W. J. & Reisz, R. R.
Multiple tooth-rowed captorhinids from the Early Permian fissure fills of the
Bally Mountain Locality of Oklahoma. Vertebr. Anat. Morphol. Palaeontol. 1 (2015).
- Reisz, R. R. & Fröbisch, J. The Oldest Caseid Synapsid
from the Late Pennsylvanian of Kansas, and the Evolution of Herbivory in
Terrestrial Vertebrates. PLoS ONE 9, e94518 (2014).
- Modesto, S. P., Lamb, A. J. & Reisz, R. R. The
captorhinid reptile Captorhinikos valensis from the lower Permian Vale Formation of Texas, and the
evolution of herbivory in eureptiles. J. Vertebr. Paleontol. 34, 291–302 (2014).
- Gilbert, E. A. B., Payne, S. L. & Vickaryous, M. K. The
Anatomy and Histology of Caudal Autotomy and Regeneration in Lizards. Physiol. Biochem. Zool. 86, 631–644 (2013).
- MacDougall, M. J., Tabor, N. J., Woodhead, J., Daoust, A. R.
& Reisz, R. R. The unique preservational environment of the Early Permian
(Cisuralian) fossiliferous cave deposits of the Richards Spur locality,
Oklahoma. Palaeogeogr. Palaeoclimatol.
Palaeoecol. 475, 1–11 (2017).
- Kissel, R. A., Dilkes, D. W. & Reisz, R. R. Captorhinus magnus, a new captorhinid
(Amniota: Eureptilia) from the Lower Permian of Oklahoma, with new evidence on
the homology of the astragalus. Can. J. Earth Sci. 39, 1363–1372 (2002).
- Pratt, C. W. M. The plane of fracture of the caudal vertebrae
of certain lacertilians. J. Anat. 80, 184–188 (1946).
- Zani, P. A. Patterns of caudal-autotomy evolution in lizards. J. Zool. 240, 201–220 (1996).
- Cisneros, J. C. et al. New Permian fauna
from tropical Gondwana. Nat. Commun. 6, 8676 (2015).
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