¿Dónde está el peroné de las aves?

ARTÍCULO: Original Article. EVOLUTION; International Journal of Organic Evolution. " Molecular development of fibular reduction in bird and its evolution from dinosaurs". 2016, The Author (s), Evolution published by Wiley Periodicals, Inc, of behalf  of The Society for the Study of Evolution.

Al estudiar e intentar entender la anatomía que presentan las aves (las cuales han sido los únicos dinosaurios que han conseguido llegar hasta nuestros días, sobreviviendo al límite K-T), se nos viene a la cabeza algunos cambios morfológicos llamativos que han sufrido desde su evolución a partir de los Terópodos, como por ejemplo; la aparición de plumas y picos córneos, la desaparición de dientes, el alargamiento de sus miembros anteriores (dando lugar a las alas, y lo que los permitió adaptarse a los medios aéreos), etc. Pero, en muy pocas ocasiones, caemos en la cuenta de que al observar los miembros posteriores de todas las aves, es decir, las patas, y nos fijamos en la parte superior de ellas, encontramos el fémur que se encuentra anclado a la cadera, y sin embargo, por debajo, donde se esperaría encontrar una tibia y un peroné (o fíbula) independientes , aparecen en un hueso semifusionado el uno al otro (Fig.1)., dotando a este hueso de una morfología intermedia , que nos tienta a pensar que en un futuro, y tras otro buen puñado de años de evolución, se convertirá en un hueso único, simplificando así la anatomía de las patas de las aves.

(Fig.1.) Anatomía de las patas de un ave actual, en las que se puede apreciar que por debajo del fémur (2),  aparece el tibiotarso (7) y la fíbula (8) apenas apreciable, y que parecen estar semifusionados.

Por lo tanto, a hora de intentar buscar posibles causas y razones por  las que ocurre este cambio en la morfología de esta parte de las patas de las aves, en esta entrada especialmente nos vamos a centrar, en intentar explicar y resolver las siguientes preguntas que se nos vienen a la mente; en las patas de las aves...¿Cómo se realiza esta fusión ósea entre tibiotarso y peroné (o fíbula)?, y en definitiva...¿Qué finalidad funcional puede tener a lo largo de la evolución de las aves?.

Primero hay que destacar que, en todas las aves actuales, el peroné o fíbula, es longitudinalmente más corto que el hueso de la tibia.  Sin embargo se ha demostrado que a comienzos del desarrollo embrionario de las aves, es posible apreciar que ambos huesos presentan una longitud bastante similar (Owen, R. 1866). Esto es debido a que el  peroné distal (zona del peroné que se encuentra más alejada de la columna vertebral) sufre una reducción de tamaño (o más bien, un cese en el crecimiento), que ocurre después del patrón embrionario temprano del esqueleto del individuo, ya que no se establece una placa de crecimiento normal en la parte distal del peroné, pues se ha demostrado que en las aves, este hueso presenta un perfil molecular anormal en comparación con otros huesos (Johnson, M. L. 1933).

En los primeros dinosaurios Terópodos, que son ancestros de las aves, el peroné si era notablemente más estrecho que la tibia, pero en cambio, presentaba una longitud muy similar, y es importante tener en cuenta que esta característica estuvo incluso presente en Archaeopteryx (eslabón intermedio entre reptil y ave. Fig. de la Izquierda), y que en linajes posteriores y más cercanos a las aves modernas actuales, fue cuando el peroné menguó de tamaño, llegando a convertirse en aproximadamente 2/3 de la longitud de la tibia (aunque hay algunas diferencias proporcionales en diferentes especies de aves). Aunque estudios más recientes, han demostrado que esta interrupción en el   crecimiento distal del peroné, se produjo en los primeros estadios de la evolución aviar, pese a que dicha característica no estuviese presente en Archaeopteryx (Zhou, Z., and F. Zhang. 2002).

También hay que destacar, que esta fusión ósea entre el tibia y el peroné no solo ha ocurrido en las aves, sino que durante el Mesozoico, un grupo de Ornithisquios denominados Heterodontosaurios (Fig.3.), y que no presentaban ninguna relación de parentesco con las aves, también desarrollaron esta característica.

(Fig.3.) Esqueleto de Heterodontosaurio, en el que se puede apreciar que tanto tibia como peroné también aparecen fusionados.

Para intentar comprender más a fondo en qué consiste este proceso de progresiva fusión entre el tibiotarso y el peroné de las aves, vamos a meternos de lleno en la base molecular, hormonal y celular que rige esta característica; primero debemos saber que hay determinadas proteínas que están implicadas en este proceso, como es el caso de la proteína IHH ("Indian Hedgehog") Fig.4, la cual se expresa en la parte más distal del peroné de las aves, y que examinando marcadores moleculares en diferentes cartílagos  de embriones de pollo se demostró que está directamente relacionada con la maduración de los condrocitos durante el proceso de osificación (Archer, C. W., A. Hornbruch, and L. Wolpert. 1983) . A su vez, la aparición de esta proteína está regulada por la hormona  PTHrP, Fig.5, y la cual regula el crecimiento del hueso mediante el mantenimiento de una placa de cartílago de desarrollo distal (Crombrugghe, B., V. Lefebvre, and K. Nakashima. 2001).

 (Fig.4) Proteína IHH (Indian Hedgehog)    

              

(Fig.5.) Hormona PTHrP                

Sin embargo, recientemente se han realizado importantes avances en la compresión de los mecanismos moleculares mediante los cuales actúan estas proteínas y hormonas; por una parte, IHH desempaña un papel muy importante en la osificación endocondral, y además estimula la producción de una proteína relacionada con la hormona PTHrP, y que por otra parte, esta hormona inhibe a producción de IHH, y por tanto, esto se va a traducir en un importante retraso en la diferenciación de condrocitos en la placa del crecimiento distal del peroné. Se trata por tanto, de un verdadero proceso de retroalimentación entre PTHrP y IHH  (Vortkamp, A., K. Lee, B. Lanske, G. V. Segre, H. M. Kronenberg, and C. J. Tabin. 1996).

Actualmente, se han propuesto dos posibles hipótesis para explicar la diferencia de longitud entre la tibia y el peroné en aves:

• Posible existencia de una cierta competencia entre las células de dos poblaciones precursoras tempranas de la tibia y el peroné, en la que las células tibio-precursoras prevalecían normalmente sobre las células fíbulo-precursoras. (Mayr, G., B. Pohl, and D. S. Peters. 2005).
• Otra hipótesis alternativa es que la reducción del peroné se debe a la pérdida secundaria de la placa de crecimiento en su epífisis distal, ya que es bien conocido que el crecimiento longitudinal de un hueso largo es posible mientras se conserve una placa de crecimiento cartilaginoso (Reno, P. L., D. L. McBurney, C. O. Lovejoy, and W. E. Horton. 2006)

Todos estos descubrimientos y avances, se han llevado a cabo mediante una serie de técnicas  sofisticadas, que son empleadas en la Paleontología, para dar explicaciones a procesos moleculares, como son: análisis de manchas esqueléticas de los huevos fertilizados, inmunofluorescencia (para observar la expresión de marcadores moleculares de la maduración del cartílago), la hibridación in situ, tratamientos farmacológicos, estudio de especímenes fósiles, etc. (Streicher, J., and G. Muller. 1992)

En términos generales, a esta fusión ósea se la puede atribuir una explicación funcional clara, y es que el proceso de adaptación de las aves al vuelo, supuso cambios anatómicos importantes en estos animales, ya que se tuvo que tender a una disminución del peso corporal, con el objetivo de hacerlas más ligeras y facilitar la capacidad de volar. Para ello, se desarrollaron estrategias como la aparición de sacos aéreos, de huesos huecos , o la fusión de distintos huesos, como es el caso del peroné y el tibiotarso, en los cuales nos hemos centrado más especialmente. Todo esto, teniendo en cuenta que los huesos de las patas de las aves son los que representan un mayor porcentaje en peso dentro de su cuerpo, y por lo tanto cabe esperar una progresiva evolución de los huesos de sus patas encaminada hacia estructuras y cada vez más ligeras.

REFERENCIAS:
Archer, C. W., A. Hornbruch, and L. Wolpert. 1983. Growth and morphogenesis of the fibula in the chick embryo. J. Embryol. Exp. Morphol. 75:101–116.

Crombrugghe, B., V. Lefebvre, and K. Nakashima. 2001. Regulatory mechanisms in the pathways of cartilage and bone formation. Curr. Opin. Cell Biol. 13:721–728.

Johnson, M. L. 1933. The time and order of appearance of ossification centers in the albino mouse. Am. J. Anat. 52:241–271.

Mayr, G., B. Pohl, and D. S. Peters. 2005. A well-preserved Archaeopteryx specimen with theropod features. Science 310:1483–1486.

Owen, R. 1866. On the anatomy of vertebrates: Birds and mammals. Longmans, Green and Co., Lond.

Reno, P. L., D. L. McBurney, C. O. Lovejoy, and W. E. Horton. 2006. Ossification of the mouse metatarsal: differentiation and proliferation in the presence/absence of a defined growth plate. Anat. Rec. A Discov. Mol. Cell. Evol. Biol. 288A:104–118.

Streicher, J., and G. Muller. 1992. Natural and experimental reduction of the avian fibula: developmental thresholds and evolutionary constraint. J. Morphol. 214:269–285.

Vortkamp, A., K. Lee, B. Lanske, G. V. Segre, H. M. Kronenberg, and C. J. Tabin. 1996. Regulation of rate of cartilage differentiation by Indian hedgehog and PTH-related protein. Science 273:613–622.

Zhou, Z., and F. Zhang. 2002. A long-tailed, seed-eating bird from the Early Cretaceous of China. Nature 418:405–409. 2003. Anatomy of the primitive bird Sapeornis chaoyangensis from the Early Cretaceous of Liaoning, China. Can. J. Earth Sci. 40:731– 747.